Черрі Джонс народилася в Теннессі та в 1978 році закінчила Університет Карнегі-Меллон зі ступенем бакалавра в драмі. Потім почала професійно виступати у місцевому театрі, перш ніж переїхати до Нью-Йорку. У 1983 році дебютувала на бродвейській сцені в п'єсі «Благодійник», а потім виступала у постановках «Як важливо бути серйозним» і «Макбет».
Джонс за свою кар'єру п'ять разів номінувалася на премію «Тоні» та здобула дві статуетки. У 1995 році за «Спадкоємицю» і десять років по тому за «Сумнів». У 2014 році введена до Американського театрального залу слави.
На додаток до сценічної кар'єри, Джонс виконала ролі другого плану в ряді кінофільмів, включаючи «Заклинач коней» (1998), «Ідеальний шторм» (2000), «Знаки» (2002) і «Таємничий ліс» (2004). У 2000-х роках також була активною на телебаченні, де зіграла президентку США Еллісон Тейлор у серіалі Fox «24 години», за роль в якому отримала премію «Еммі» у 2009 році. Також вона знялася в серіалі NBC «Пробудження» у 2012 році, який знімався недовго.
Черрі Джонс — відкрита лесбійка, довгий час мала стосунки з акторкою Сарою Полсон, але у 2009 році вони розлучилися. Джонс відкрито заявляла про свою ідентичність з 21-річного віку і залишалася відкритою протягом всієї своєї кар'єри.