Першою появою на екрані стала невелика роль у фільмі «Вихідний день Ферріса Бюллера» (1986), після якої вона стала членом Акторської гільдії, хоча сцена з її участю не увійшла в остаточний варіант фільму. Надалі вона брала участь у фільмах «Америка» (1987), «Полтергейст 3» (1988) і «Спілка мертвих поетів» (1989), перш ніж отримати свою першу головну роль, яка зробила її знаменитою — роль подруги вбитої Лори Палмер на ім'я Донна Гейворд у культовому серіалі «Твін Пікс».
По закінченні серіалу у 1991 році його творець, режисер Девід Лінч, випустив повнометражний фільм «Твін Пікс: вогонь, іди зі мною», але Бойл відмовилася брати участь у зніманнях, в основному через збільшення своєї популярності та великої кількості нових пропозицій. У цьому фільмі роль Донни грає Мойра Келлі.
На початку 1990-х Бойл намагалася зробити собі ім'я, знімаючись у фільмах різного ступеня успішності.
Нарешті, у 1997 році Бойл проходить прослуховування на головну роль у серіалі «Еллі Макбіл». І хоча головну роль отримала Каліста Флокхарт, Бойл настільки вразила творця серіалів Девід Келлі, що він спеціально для неї створив роль помічника окружного прокурора Гелен Гембел в іншому серіалі його виробництва — «Практика» (1997). Бойл брала участь у цьому серіалі аж до 2003 року, коли при невдалій спробі реорганізувати бюджет фільмування, її, як і більшість акторів основного складу, звільнили. За роль Гелен вона отримала номінацію на здобуття премії «Еммі».
У 2002 році Бойл грає одну з головних ролей у блокбастері «Люди в чорному 2». У 2005 році приєднується до акторів телесеріалу «Лас-Вегас» у ролі Моніки, нової господині готелю.